Comportamiento de reposo en interiores de Aedes aegypti (Diptera: Culicidae) en el noreste de Tailandia

Parásitos y vectores volumen 16, número de artículo: 127 (2023) Citar este artículo

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Aedes aegypti es un vector de varios arbovirus, en particular el virus del dengue (DENV), que causa la fiebre del dengue y a menudo se encuentra descansando en interiores. Culex spp. son en gran medida mosquitos molestos, pero pueden incluir especies que son vectores de patógenos zoonóticos. El control de vectores es actualmente el principal método para controlar los brotes de dengue. La fumigación residual en interiores puede ser parte de una estrategia eficaz de control de vectores, pero requiere una comprensión del comportamiento en reposo. Aquí nos centramos en el comportamiento de descanso interior de Ae. aegypti y Culex spp. en el noreste de Tailandia.

Se recolectaron mosquitos en 240 casas en entornos rurales y urbanos de mayo a agosto de 2019 en dos horarios de recolección (mañana/tarde), en cuatro tipos de habitaciones (dormitorio, baño, sala de estar y cocina) en cada casa y en tres alturas de pared (< 0,75 m, 0,75–1,5 m, > 1,5 m) utilizando un aspirador a batería y trampas adhesivas. Se determinaron las características del hogar. Los mosquitos fueron identificados como Ae. aegypti, Aedes albopictus y Culex spp. El virus del dengue fue detectado en Ae. aegypti. Se realizaron análisis de asociación entre la ubicación urbana/rural y dentro de la casa (altura de la pared, habitación), variables del hogar, geckos y abundancia de mosquitos.

Se recogieron un total de 2.874 mosquitos mediante aspiradores y 1.830 mediante trampas adhesivas. Aedes aegypti y Culex spp. representó el 44,78% y el 53,17% de los ejemplares, respectivamente. Sólo el 2,05% eran Ae. albopictus. Aedes aegypti y Culex spp. descansaron más abundantemente en alturas intermedias y bajas en dormitorios o baños (96,6% y 85,2% para cada taxón del total, respectivamente). La ropa colgada a alturas intermedias se asoció con un mayor número medio de Ae. aegypti en entornos rurales (0,81 [SEM: 0,08] vs. bajo: 0,61 [0,08] y alto: 0,32 [0,09]). El uso de control larvario se asoció con menores números de Ae. aegypti (sí: 0,61 [0,08]; no: 0,70 [0,07]). Todos los Ae. DENV-positivos. aegypti (1,7%, 5 de 422) se recolectaron en las zonas rurales e incluyeron especímenes con infecciones por serotipo simple, doble e incluso triple.

El conocimiento del comportamiento de reposo de los mosquitos adultos en interiores y de los factores ambientales asociados puede guiar la elección del método de control de vectores más apropiado y eficaz. Nuestro trabajo sugiere que el control de vectores mediante fumigación residual en interiores y/o repelentes potencialmente espaciales centrados en paredes a alturas inferiores a 1,5 m en dormitorios y baños podría ser parte de una estrategia integrada eficaz para el control de vectores del dengue.

El dengue es la enfermedad viral transmitida por mosquitos más extendida en el mundo. El número de casos de dengue notificados a la Organización Mundial de la Salud se ha multiplicado por más de ocho en las últimas dos décadas [1]. Se estima que cada año se producen 50 millones de infecciones por dengue y aproximadamente 2.500 millones de personas viven en países donde el dengue es endémico [2]. Aedes aegypti (Linnaeus, 1762) es una especie de mosquito tropical y subtropical ampliamente distribuida a nivel mundial. Es un vector primario del virus del dengue (DENV) y está bien adaptado para completar todo su ciclo de vida dentro de áreas urbanas y alrededor de las casas, alimentándose principalmente de humanos. También transmite los virus de la fiebre amarilla, el Zika y el chikungunya. Aedes albopictus es un vector secundario del DENV y, aunque es más rural, también exhibe comportamientos peridomésticos de descanso y mordida.

El pilar de las intervenciones de control de vectores del dengue en entornos endémicos, incluida Tailandia, se centra en las etapas inmaduras, complementadas con insecticidas de fumigación espacial para atacar a la población de mosquitos adultos durante un brote. Aunque la fumigación espacial reduce el número de mosquitos, no hay estudios que demuestren que dichos métodos sean eficaces para reducir el número de casos [3,4,5]. La fumigación residual en interiores (IRS) es un método comúnmente utilizado en el control de los vectores de la malaria, que proporciona un medio a largo plazo para impactar a las poblaciones de mosquitos y, por lo tanto, es más viable desde el punto de vista logístico y económico que la fumigación intermitente; recientemente también se ha vuelto de interés en la comunidad de control del dengue [6]. La eficacia del IRS depende del conocimiento de dónde descansan los mosquitos y, por lo tanto, el IRS específico debe centrarse en áreas donde es más probable que descansen los mosquitos adultos. Adulto Ae. aegypti generalmente descansan en el interior y no en el exterior [7, 8], especialmente en las partes inferiores de las paredes, y pueden variar según el tipo de habitación (cocina o dormitorio, por ejemplo) [9, 10]. Se cree que la preferencia de descanso está influenciada por el tipo de superficie, con preferencia por la tela, la madera y el cemento [7]. Sin embargo, las estructuras de las casas difieren en todo el mundo y es posible que las generalizaciones globales no sean aplicables. Hasta donde sabemos, actualmente no existen informes sobre los comportamientos de descanso de los adultos de Ae. aegypti en el sudeste asiático. Por lo tanto, el objetivo principal de este estudio fue determinar los lugares de descanso interiores preferidos por Ae. aegypti en viviendas urbanas y rurales y los factores ambientales asociados para proporcionar información que pueda utilizarse para el control eficaz de los vectores y la prevención del dengue. Además de Ae. aegypti, también analizamos los números de Culex spp. recolectados debido a su número e importancia relativamente altos, particularmente como especies molestas, aunque varias especies también pueden ser vectores de patógenos importantes. También comparamos dos métodos de recolección de mosquitos para evaluar la efectividad relativa de la aspiración versus las trampas adhesivas. Las recolecciones de mosquitos adultos generalmente se realizan mediante métodos de aspiración, pero las trampas adhesivas ofrecen un método alternativo, pasivo, que requiere poca mano de obra y, aunque están sujetas a un número limitado de estudios, se han utilizado junto con la trampa para Aedes grávidos [11,12,13]. . Finalmente, como hay pocos estudios que exploren el efecto de los geckos como herramienta de control de mosquitos en el campo [14], aprovechamos el hecho de que las trampas adhesivas también recolectaron geckos y evaluamos la relación entre los geckos recolectados con trampas adhesivas y la abundancia de mosquitos. .

El estudio se llevó a cabo en el noreste de Tailandia en dos sitios rurales, la aldea de Ku Thong (16.4421N, 102.9652E) y la aldea de Muang Peng (16.4261N, 102.9806E) en el distrito de Chiang Yuen, provincia de Mahasarakham, y en dos sitios urbanos, Nong Hai. (16.4141N, 102.8744E) y Non Tan (16.4189N, 102.8418E) en el distrito de Mueang, provincia de Khon Kaen (Fig. 1). Las áreas de estudio son endémicas de dengue, con aumentos estacionales típicos durante la temporada de lluvias y brotes ocasionales [15]. Las temperaturas estacionales mínimas y máximas promedio son 16,7 °C (diciembre-enero) y 36,4 °C (abril-mayo). La precipitación mínima y máxima mensual varía de 0 mm (estación seca: noviembre-abril) a 240 mm (estación húmeda: mayo-octubre). Este estudio se realizó durante la temporada de lluvias. Durante el período del estudio, no hubo ningún caso de intervención de salud pública mediante el control de mosquitos en respuesta a ningún brote de dengue.

Sitios de estudio en áreas urbanas (marcadores azules: distrito de Khon Kaen Mueang, provincia de Khon Kaen) y áreas rurales (marcadores morados: distrito de Chiang Yuen, provincia de Mahasarakham). Aldea A Nong Hai, aldea B Non Tan, aldea C Ku Thong, aldea D Muang Peng

Se llevaron a cabo encuestas entomológicas transversales utilizando aspiradores mecánicos en 60 hogares seleccionados al azar (de listas de hogares de aldea) en cada uno de los cuatro sitios, es decir, 120 en el área urbana y 120 en el área rural, totalizando 240 hogares. Las recolecciones se realizaron secuencialmente durante la temporada de lluvias de mayo a agosto de 2019 en el siguiente orden: mayo, Ku Thong rural (Fig. 1C); junio, zona urbana de Nong Hai (Fig. 1A); julio, Muang Peng rural (Fig. 1D); y agosto, Non Tan urbano (Fig. 1B). Las recolecciones se completaron en 18 a 20 días en cada sitio de estudio. Además, se utilizaron cinco casas seleccionadas al azar por aldea (un total de 20 hogares) para recolectar mosquitos utilizando láminas con pegamento para insectos (ver más abajo).

Los mosquitos se recolectaron por la mañana entre las 08:00 y las 12:00 en 30 de las casas seleccionadas en cada sitio y en 30 casas diferentes por la tarde entre las 13:00 y las 17:00 utilizando un aspirador mecánico impulsado por batería (como se describe en [9]). Debido a la negativa a realizar la recolección por la tarde en algunos sitios (ambas aldeas rurales), la recolección finalmente arrojó 37 casas con muestras de la mañana y sólo 23 casas con muestras de la tarde en Ku Thong y 29 casas por la tarde y 31 por la mañana en Muang Peng. Se muestrearon treinta casas diferentes en la mañana y en la tarde para ambos sitios urbanos. Los mosquitos se recolectaron en la parte inferior (0–0,75 m) de las paredes durante 10 minutos en cada uno de los dormitorios, baños, cocinas y salas de estar, respectivamente. Luego, este procedimiento se repitió en la parte media de la pared (0,75–1,5 m) de cada habitación, seguido de las partes superiores (> 1,5 m) de las paredes de cada habitación. A las partes superiores se llegaba fijando el aspirador a un mango largo. El tiempo total de aspiración por habitación fue de 30 min.

Se colocaron trampas adhesivas en cinco casas seleccionadas al azar en cada uno de los dos sitios rurales y dos urbanos. Las trampas adhesivas se colocaron 1 semana después de que estas casas hubieran sido aspiradas. Las trampas adhesivas consistían en tiras de láminas corrugadas de polipropileno negro de ~ 10 cm de ancho, cubiertas con 10 láminas de plástico transparente (0,1 × 0,3 m) untadas con pegamento adhesivo para insectos Crop Pro (Chemibond Enterprise Sdn Bhd, Malasia) y colocadas verticalmente, extendiéndose desde el suelo hasta una altura de 3 m (o menos si está obstruido por el techo), en una zona de pared adecuada y no obstruida por muebles o ropa en el dormitorio, baño, salón y cocina (una trampa/habitación) (Fig. 2). Las láminas trampa adhesivas se reemplazaron cada semana durante el mismo período en que se realizaron las aspiraciones para un tiempo total de recolección de 3 semanas. Las trampas adhesivas fueron transportadas al laboratorio para la identificación de especies. Además de los mosquitos, las trampas adhesivas capturaron a los geckos domésticos, cuyo número fue registrado. Los geckos no fueron identificados por especies, pero las especies más comunes en áreas residenciales del sudeste asiático incluyen el gecko doméstico asiático común Hemidactylus frenatus y el gecko doméstico de cola plana Hemidactylus platyurus [16].

La trampa de pegamento pegajoso. Arriba a la izquierda: láminas de plástico corrugado negro de 1 m de largo. Derecha: trampa adhesiva colocada en la pared de un baño. Abajo a la izquierda: pegamento para insectos

Después de la recolección, los mosquitos se colocaron en recipientes recolectores reforzados con cinta adhesiva para evitar cualquier posible escape. Cada taza estaba etiquetada con la identificación del hogar (ID), tipo de habitación, altura, hora y fecha. Los vasos se almacenaron en una caja de poliestireno y se transportaron de regreso al laboratorio, donde se mataron a -20 °C, se identificaron, se sexaron y se determinó el estado de alimentación con sangre (alimentados con sangre o sin sangre) bajo un estereomicroscopio. La identificación de especies se realizó mediante características morfológicas utilizando claves de Rueda [17]. Se contaron los mosquitos en trampas adhesivas y se identificaron sus especies utilizando una lupa. Todos los especímenes fueron identificados como Ae. aegypti, Ae. albopictus o Culex spp., excepto aquellos que por su estado no pudieron ser identificados.

Identificación de DENV en un total de 405 hembras de Ae. aegypti, recolectado por aspiración de las áreas de estudio rurales y urbanas, se realizó mediante un ensayo de reacción en cadena de la polimerasa cuantitativa con transcripción inversa (RT-qPCR). Se recuperaron otros 17 mosquitos alimentados con sangre de las trampas adhesivas y en condiciones de ser procesados (de los 194 identificados como alimentados con sangre). La cabeza/tórax del mosquito se separó del abdomen y se conservó para su posterior análisis si fuera necesario. Los abdómenes de estos mosquitos se combinaron con aproximadamente 10 abdómenes por grupo según la fecha de recolección, dando un total de 45 grupos. El ARN viral (ácido ribonucleico) en cada grupo se secuestró utilizando un mini kit QIAamp Viral RNA (QIAGEN, Valencia, CA, EE. UU.). Se sintetizó ADN complementario (ADNc) (ácido desoxirribonucleico) a partir de 1 µg de la plantilla de ARN viral aislado con un cebador consenso DENV (D2) [18], de acuerdo con el protocolo del fabricante del sistema de síntesis de primera cadena SuperScript™ III (Invitrogen, Waltham, MA, EE.UU.). La reacción de qPCR se realizó con un total de 10 µl de mezcla, que contenía 1 × SsoAdvanced™ Universal SYBR® Green Supermix (Bio-Rad, Hercules, CA, EE. UU.), 0,25 µM de cada cebador D1 y D2, y 50 ng de plantilla de ADNc. . El ciclo de amplificación se ejecutó con 35 ciclos de 95 °C por 15 s, 55 °C por 30 s y 72 °C por 45 s en el termociclador C1000 Touch™ (Bio-Rad, Hercules, CA, EE. UU.). Se volvieron a analizar la cabeza y el tórax de mosquitos individuales en los grupos de DENV positivos para determinar si eran positivos y posteriormente se sometieron a una identificación del serotipo viral. Como lo describieron Lanciotti y colegas [18], los serotipos DENV 1 a 4 se detectaron mediante el cebador universal DENV (D1) y los cebadores inversos específicos, incluidos TS1, TS2, TS3 y TS4, respectivamente. ARN de Ae. infectado con DENV. aegypti se utilizó como control positivo y se recuperó agua destilada para controlar la reacción contaminada.

Se utilizó un cuestionario de hogares para recopilar datos sobre los hogares y sus miembros mediante entrevista al jefe de hogar. Las preguntas incluían: cuántas personas vivían en el hogar, la ocupación del cabeza de familia, el número de animales de compañía dentro o alrededor de la casa (patos, gallinas, cerdos, vacas, búfalos), número de animales de compañía (perros, gatos), fuentes de agua potable y no potable (agua corriente, agua subterránea, agua de lluvia, agua embotellada/máquinas expendedoras de agua potable, otras), tipo de casa (casa unifamiliar de una planta, casa unifamiliar de dos plantas, edificio comercial, casa adosada, apartamento, otra) , número de habitaciones, construcción de las paredes (yeso, cemento/ladrillos, ladrillos quemados, madera, otros), limpieza de la casa (mala, intermedia, buena), nivel de flujo de viento (alto, intermedio, bajo/ninguno), tipo de inodoro (taza sanitario, sanitario en cuclillas, otros) y ubicación del sanitario (interior, exterior), presencia de mosquiteros en las ventanas, presencia de espacios abiertos en los aleros y actividades y frecuencia de control de larvas y mosquitos adultos. El grado de oscuridad se estimó como claro, intermedio u oscuro en cada habitación donde se recolectaron los mosquitos. De manera similar, se estimó a ojo la cantidad (ninguna o poca, intermedia, mucha) y la altura de la ropa colgada para cada habitación donde se encontró ropa tendida. La limpieza de la casa, el flujo del viento, la oscuridad y la cantidad de ropa fueron evaluados subjetivamente por el primer autor.

La asociación del área (urbana versus rural), aldea y lugar de descanso (habitación y altura) y hora (mañana y tarde) con el número de mosquitos machos y hembras se analizó ajustando un método lineal generalizado mixto (log-lineal, es decir, Poisson). distribución) (GLMM) con la casa ajustada como factor aleatorio. Se calculó un estadístico de Wald, que sigue una distribución χ2. Se realizó una comparación de niveles dentro de una variable factorial mediante el cálculo del estadístico at (la diferencia entre la media dividida por el error estándar de las diferencias). Se estimó un parámetro de dispersión en el ajuste del modelo para tener en cuenta cualquier sobredispersión de los datos. Para comparar la eficiencia de los dos métodos de captura de mosquitos (aspiración versus trampas adhesivas), se ajustó la regresión log-lineal GLMM con la casa como factor aleatorio y el área (urbana/rural), aldea, habitación, altura y metodología de captura como variables explicativas. y duración de la recolección transformada en registro natural (ln) (es decir, 30 min para el aspirador y 30,240 min (3 × 7 días × 24 h × 60 min) para la trampa adhesiva) como compensación. La asociación de las variables socioambientales y el número de mosquitos recolectados por el aspirador se analizó ajustando una regresión log-lineal GLMM con el ID de la casa y la habitación anidada dentro del ID de la casa como factores aleatorios. Las variables se ajustaron primero en análisis univariables y luego aquellas que se encontraron asociadas en P <0,2 se ajustaron en un modelo multivariable. Todas estas variables se ajustaron al modelo completo y luego las variables no significativas se eliminaron del modelo de manera gradual hasta que se obtuvo el modelo final adecuado con solo variables significativas. Las áreas urbanas y rurales se analizaron por separado debido a las grandes diferencias en muchas de las variables entre estos dos tipos de áreas, en particular la cría de animales. Se calculó un umbral de valor P corregido por Bonferroni para las múltiples pruebas estadísticas (38 variables del hogar) realizadas como P = 0,0013. Se analizó el número de geckos atrapados en trampas adhesivas como una variable explicativa de la asociación con el número de mosquitos capturados. Las asociaciones se evaluaron primero ajustando univariablemente el número de geckos con el número total de mosquitos atrapados únicamente en trampas adhesivas, luego con los datos del número de capturas de mosquitos aspiradores de las mismas casas. Finalmente, realizamos un análisis de asociación multivariable del número de mosquitos, incluido el número de gecos y variables socioambientales significativas. Todos los análisis se realizaron en el software Genstat versión 20 [19].

Se recolectaron un total de 2874 mosquitos mediante aspiradores (Tabla 1). Aedes aegypti y Culex spp. representó la mayoría de los mosquitos, 44,78% y 53,17%, respectivamente, siendo Ae. albopictus aporta sólo el 2,05% (59 mosquitos, principalmente de zonas rurales). Había significativamente más Ae. aegypti recolectados en las aldeas rurales que en las urbanas (959 vs. 328, χ2 = 61,8, gl = 1, P < 0,001). Además, la segunda aldea urbana (Non Tan) tuvo una abundancia incluso menor que la primera aldea urbana (Nong Hai) (105 mosquitos frente a 223). Más hembras que machos Ae. aegypti se recogieron en general (708 frente a 579, χ2 = 7,99, gl = 1, P = 0,005). La abundancia de Culex spp. también fue mayor en las aldeas rurales (992 vs. 615, χ2 = 17,5, gl = 1, P < 0,001), pero hubo una variación significativa entre las aldeas de las zonas rural y urbana (χ2 = 9,96, gl = 2, P = 0,008 ).

Macho y hembra Ae. aegypti fueron más abundantes en alturas intermedias en las habitaciones donde eran más frecuentes (es decir, todas las habitaciones excepto la cocina) (Fig. 3A). En general, en orden decreciente de abundancia por altura: 0,75–1,5 m > 0–0,75 m > 1,5 + m (todos los estadísticos t para las tres comparaciones entre alturas, T > 8,5, P < 0,001). En orden decreciente de abundancia estaban dormitorio > baño = sala de estar > cocina (estadísticas t para las cinco comparaciones significativas T > 3,1, P < 0,01). Tanto hombres como mujeres mostraron la misma distribución en alturas y habitaciones.

Número medio de hembras y machos A Ae. aegypti y B Culex spp. Los mosquitos aspiraban a diferentes alturas en diferentes habitaciones. Las barras de error muestran errores estándar de la media.

Los mosquitos Culex fueron más abundantes en las dos alturas más bajas que en las más altas (estadísticas t para las dos comparaciones significativas T > 5,8, P < 0,001). No hubo diferencias en el número de mosquitos Culex machos y hembras capturados (χ2 = 0,01, gl = 1, P = 0,903). Aunque las hembras Culex se encontraron predominantemente en el dormitorio y el baño, los machos mostraron distribuciones de espacio y altura muy diferentes (Fig. 3B). Los resúmenes completos del conjunto de datos sobre el número de mosquitos capturados según lugar, hora y altura para Ae. aegypti y Culex spp. se muestran en el archivo adicional 1: Tabla S1 y el archivo adicional 2: Tabla S2.

Había muy pocos Ae. albopictus en general, pero hubo una asociación significativa con más Ae. albopictus presente en la sala de estar (un total de 15 especímenes) y la cocina (nueve especímenes) que en el dormitorio (seis especímenes) y el baño (cuatro especímenes) (sala vs. baño T = 7,39, P < 0,001; sala vs. dormitorio T = 5,99, P < 0,001; cocina versus baño T = 4,24, P < 0,001). No hubo asociación significativa con la altura (χ2 = 0,59, P = 0,745).

La abundancia de Ae. aegypti disminuyó de la mañana a la tarde en el baño, el dormitorio y la cocina, pero aumentó en la sala de estar (Fig. 4A). Estos cambios fueron significativos para las hembras de los mosquitos en el dormitorio (T = 2,25, P <0,05), la cocina (T = 2,71, P <0,01) y la sala de estar (T = 2,42, P <0,05). Por el contrario, la abundancia de Culex spp. disminuyó de la mañana a la tarde en todas las habitaciones (χ2 = 15,24, gl = 1, P <0,001) (Fig. 4B). Para Ae. albopictus, los números disminuyeron de la mañana a la tarde, pero esto no fue significativo (χ2 = 3,70, gl = 1, P = 0,053).

Número medio de hembras y machos A Ae. aegypti y B Culex spp. Los mosquitos aspiraban en diferentes habitaciones por la mañana y por la tarde. Las barras de error muestran errores estándar de la media.

Había más Ae alimentados con sangre. aegypti recolectados que los no alimentados (χ2 = 9,35, gl = 1, P = 0,002), pero no se distribuyeron diferencialmente por altura (χ2 = 0,47, gl = 2, P = 0,791) o habitación (χ2 = 2,75, gl = 3, P = 0,432) (Figura 5A). Por el contrario, menos Culex spp. Se recolectaron mosquitos hembras que los no alimentados (χ2 = 86,6, gl = 1, P < 0,001) (Fig. 5B), hubo una distribución de altura claramente diferente para los mosquitos alimentados con sangre en el dormitorio en comparación con las otras habitaciones. Había muy pocos Ae alimentados con sangre. albopictus para su análisis.

Número medio de hembras Ae. alimentadas y no alimentadas. aegypti y B hembra Culex spp. Los mosquitos aspiraban a diferentes alturas en diferentes habitaciones. Las barras de error muestran errores estándar de la media.

Se recolectaron un total de 1830 mosquitos identificables mediante trampas adhesivas (Tabla 1). Aedes aegypti y Culex spp. representó el 52,1% y el 47,7%, respectivamente, siendo Ae. albopictus aporta sólo el 0,2% (sólo cuatro mosquitos, todos procedentes de zonas urbanas). Menos del 5% de los mosquitos no pudieron ser identificados. Los resúmenes completos del conjunto de datos sobre el número de mosquitos capturados según lugar, hora y altura para Ae. aegypti y Culex spp. se muestran en el archivo adicional 3: Tabla S3 y el archivo adicional 4: Tabla S4.

La abundancia de Aedes aegypti, medida con trampas adhesivas, fue mayor en las áreas rurales (N = 614) que en las áreas urbanas (N = 340) (χ2 = 60,46, gl = 1, P < 0,001), pero no difirió más a nivel de aldea (χ2 = 0,92, gl = 2, P = 0,63). Hubo más mosquitos hembras que machos (χ2 = 10,2, gl = 1, P = 0,002), pero no se encontraron diferencias de sexo en la altura o la preferencia de descanso en la habitación. Hubo diferencias significativas en el comportamiento general de descanso, independientemente del sexo, tanto para las habitaciones (χ2 = 195,4, gl = 3, P <0,001) como para las alturas (χ2 = 212,02, gl = 2, P <0,001) (Fig. 6A). La abundancia de mosquitos en las habitaciones y por altura fue en orden decreciente: dormitorio > baño > sala de estar > cocina (todos los estadísticos t T > 3,5, P < 0,001) y 0,75–1,5 m > 0–0,75 m > 1,5 + m (todos t estadísticas T > 7,0, P < 0,001), respectivamente. No hubo interacción entre el espacio y la altura para determinar la abundancia de mosquitos.

Número medio de hembras y machos A Ae. aegypti y B Culex spp. mosquitos en trampas adhesivas a diferentes alturas en diferentes habitaciones. Las barras de error muestran errores estándar de la media.

Culex spp. La abundancia de trampas adhesivas fue mayor en las áreas rurales (N = 555 vs. N = 371) (χ2 = 18.06, gl = 1, P < 0.001) pero no difirió más a nivel de aldea (χ2 = 0.92, gl = 2, P = 0,63). El número de mosquitos Culex hembras y machos no difirió significativamente (χ2 = 0,17, gl = 1, P = 0,68). Hubo un pequeño efecto de interacción entre la habitación y la altura (χ2 = 14,16, gl = 6, P = 0,03), lo que refleja la abundancia relativamente menor de altura media en el baño en comparación con las otras habitaciones (Fig. 6B). De lo contrario, no hubo diferencias significativas en la abundancia por altura (χ2 = 2,01, gl = 2, P = 0,38) o habitación (χ2 = 5,27, gl = 3, P = 0,154).

Sólo cuatro Ae. albopictus fueron recolectados y por lo tanto no fueron analizados.

En general, en las casas donde se recolectaron mosquitos mediante aspiración y trampas adhesivas, las trampas adhesivas recolectaron más mosquitos (Ae. aegypti: media del aspirador: 0,58, error estándar de la media [SEM] 0,13 versus media de la trampa adhesiva: 3,98, SEM: 0,22 (media del aspirador de Culex spp.: 0,91, SEM: 0,19 frente a media de la trampa adhesiva: 3,86, SEM: 0,19). Sin embargo, por muestreo, las trampas adhesivas se desplegaron durante mucho más tiempo (es decir, 3 veces durante 7 días frente a 30 minutos). Para la comparación, sólo se utilizaron colecciones de mosquitos aspiradores de casas que tenían trampas adhesivas desplegadas. Teniendo en cuenta las diferencias entre área, aldea, habitación y altura, el método aspirador fue más eficiente por esfuerzo de tiempo de muestreo en la recolección de Ae. aegypti (χ2 = 1165,0, gl = 1, P < 0,001) y Culex spp. (χ2 = 1372,6, gl = 1, P < 0,001) mosquitos. Los aspiradores recogieron una media de 0,019 Ae. aegypti/min y 0,029 Culex spp./min, mientras que las trampas adhesivas recolectaron una media de 1,3 × 10–4 Ae. aegypti/min y 1,28 × 10–4 Culex spp./min. Aunque la eficiencia de captura fue mayor en todas las alturas, para Ae. aegypti hubo un efecto de interacción significativo donde la aspiración fue aún mejor en alturas más altas (frente a la altura más baja, T = 1,98, P = 0,048; frente a la altura intermedia, T = 3,38, P <0,001).

De las 422 Ae. aegypti evaluadas para detectar infección por DENV, sólo cinco muestras (1,7%) fueron positivas para el virus. Eran demasiado pocos para analizar su distribución en habitaciones y alturas. Dos muestras fueron positivas para DENV-1 (0,7%), una para DENV-3 (0,3%) y una con infección mixta por DENV-1 y DENV-3 (0,3%). Una muestra fue positiva para DENV-1, DENV-2 y DENV-3 combinados (0,3%). Todos los mosquitos DENV positivos se recolectaron por aspiración en mayo de 2019 en la aldea rural de Ku Thong, provincia de Mahasarakham. Estas cinco muestras se encontraron en un grupo positivo de 10 mosquitos. Se encontraron tres mosquitos positivos en las salas de estar de dos casas y dos mosquitos en el dormitorio de una casa. Los cinco mosquitos positivos se encontraron a una altura de 0,75 a 1,5 m.

La información resumida del hogar recopilada mediante el cuestionario se muestra en el archivo adicional 5: Tabla S5. Hubo varias diferencias notables entre las zonas rurales y urbanas. En general, había más personas por hogar en entornos urbanos (media urbana: 4,08 desviación estándar [DE]: 1,71 frente a media rural: 3,37, DE 1,58). Los jefes de hogar urbanos eran predominantemente personas con empleos permanentes, comerciantes y trabajadores ocasionales (87%), mientras que los jefes de hogar rurales eran predominantemente agricultores y trabajadores ocasionales. Casi ninguna casa urbana tenía ganado y relativamente pocas casas rurales tenían ganado (15%). Aproximadamente la mitad de las casas rurales tenían paredes de madera (53%), mientras que el 82% de las casas urbanas tenían paredes de yeso. El ochenta y siete por ciento de las casas rurales tenían inodoros en cuclillas, frente al 67% de las casas urbanas que tenían inodoros tipo taza. El ochenta y siete por ciento de las casas urbanas tenían mosquiteros en las ventanas, mientras que sólo el 12% de las casas rurales tenían mosquiteros. El control de larvas, ya sea con temefos o mediante la limpieza de contenedores, se llevó a cabo con mayor frecuencia (> 90% semanalmente) en las áreas urbanas que en las rurales (50% de las casas a un ritmo mensual).

Los valores de P para los análisis univariables de la asociación de variables socioambientales con Ae. aegypti o Culex spp. Los números de mosquitos se muestran en el archivo adicional 6: Tabla S6 y en el archivo adicional 7: Tabla S7. En entornos urbanos, en el modelo multivariable adecuado final, sólo el uso de repelente (sí/no) se asoció con el Ae total. aegypti, y se encontró que la categoría Sí estaba asociada con un mayor número de mosquitos (χ2 = 5,29, gl = 1, P = 0,022). En entornos rurales, se encontró que las siguientes variables estaban asociadas con una mayor Ae. número de aegypti: el uso de temefos para el control de larvas con un uso bajo (solo cada 3 meses) se asoció con un mayor número de mosquitos (χ2 = 9,55, gl = 3, P = 0,024); paredes de cemento (χ2 = 8,62, gl = 2, P = 0,014), baños exteriores (χ2 = 5,75, gl = 1, P = 0,017) y número creciente de habitaciones (χ2 = 8,91, gl = 1, P = 0,003). La ubicación de la ropa también se asoció con el número de mosquitos (χ2 = 12,78, gl = 2, P = 0,002), y la altura intermedia de la ropa colgada se asoció con más mosquitos que los niveles inferiores o superiores (niveles intermedios versus bajos: T = 2,19, P < 0,05; niveles intermedios versus altos: T = 3,25, P < 0,01). Con 38 variables analizadas y un análisis multivariable se obtendría un valor P corregido por Bonferroni de P = 0,0013. Por tanto, las asociaciones observadas anteriormente deben tomarse con cautela.

Para Culex spp. mosquitos en entornos urbanos, se encontró que las siguientes variables estaban asociadas con un mayor número de mosquitos: ausencia de aleros abiertos (χ2 = 6,34, gl = 1, P = 0,012), uso poco frecuente de nebulización (cada 3 meses) (χ2 = 25,97, df = 2, P < 0,001) y bajos niveles de flujo de viento (χ2 = 9,83, df = 2, P = 0,008). En entornos rurales, el uso de nebulización (χ2 = 16,9, gl = 1, P < 0,001) se asoció con un menor número de mosquitos y la cantidad de ropa colgada (χ2 = 6,23, gl = 2, P = 0,045; ninguna/ poco frente a mucho, T = 2,46, P <0,05) se asoció con un mayor número de mosquitos. La actividad comercial como ocupación del hogar también se asoció con un mayor número de mosquitos (χ2 = 11,29, gl = 4, P = 0,024). Como se indicó anteriormente, la aplicación del umbral del valor P corregido por Bonferroni sugeriría que solo el uso de nebulización puede considerarse asociado de manera segura con un menor número de mosquitos.

Se capturaron un total de 297 salamanquesas, de las cuales 133 (45%) fueron en el área urbana y 164 (55%) en el área rural. Cerca del 28% de los geckos fueron recolectados en baños (N = 82), seguidos de dormitorios (N = 75; 25%), salas de estar (N = 74; 25%) y cocinas (N = 66; 22%). Los geckos fueron capturados en los niveles inferior (N = 102; 34%), intermedio (N = 94; 32%) y superior (N = 101; 34%).

El ajuste univariable del número de geckos capturados no reveló ninguna asociación significativa del número de geckos ni con Ae. aegypti o Culex spp. Número de personas atrapadas en trampas adhesivas. Al utilizar nuevamente el número total de mosquitos capturados por aspiración no se reveló asociación entre el número de gecos y Ae. aegypti o Culex spp. Número de mosquitos en entornos rurales. Sin embargo, hubo asociaciones significativas entre el número de mosquitos y el número de gecos en los sitios urbanos. Hubo una asociación negativa entre el número de gecos y el número total de Ae. aegypti capturado por aspiración (χ2 = 12,61, gl = 1, P <0,001). Por el contrario, hubo una asociación positiva entre el número de gecos y el número total de Culex spp. capturado por aspiración (χ2 = 7,32, gl = 1, P = 0,008). Estas asociaciones permanecieron en un análisis multivariable que incluyó las variables socioambientales significativas identificadas anteriormente.

Este estudio identificó una serie de aspectos de Ae. Comportamiento de reposo del mosquito aegypti y factores ambientales asociados. Encontramos que la mayoría de las hembras de Ae. aegypti descansaban en dormitorios (35–39% de los especímenes) y baños (aprox. 30%) y en alturas intermedias (48–53% de los especímenes). Se encontraron resultados similares en Trinidad, México y Panamá, donde las hembras de Ae. aegypti generalmente descansaba en los dormitorios, pero menos en los baños [7, 8, 10]. Además, Culex spp. También se encontraron predominantemente en dormitorios y baños y en alturas bajas e intermedias. Las similitudes en el lugar y la altura del descanso entre los géneros son interesantes, pero deben tratarse con precaución, especialmente porque Culex spp. no fueron identificados a nivel de especie. Los mosquitos abundan en los dormitorios, probablemente porque las personas pasan un tiempo comparativamente largo en esta habitación mientras duermen, lo que atrae a los mosquitos que buscan sangre mediante el calor corporal y el dióxido de carbono [20]. Los baños en Tailandia suelen tener recipientes abiertos para almacenar agua para lavar y tirar de la cadena, lo que crea un ambiente húmedo que puede atraer a los mosquitos que ponen huevos [21].

En ambos géneros se observó la tendencia a que el descanso se produzca predominantemente en alturas bajas (< 0,75 m) a intermedias (0,75–1,5 m). En alturas más bajas hay menos movimiento de aire y generalmente es más oscuro que la pared cerca del techo y, a menudo, está iluminado por bombillas. Además, suelen instalarse ventiladores de techo, lo que puede interferir con el descanso de los mosquitos. Finalmente, en las alturas más bajas, a menudo hay objetos colgados como ropa, toallas y mosquiteros, así como muebles que crean lugares oscuros y protegidos, ofreciendo un escondite ideal para descansar y digerir [22]. Los mosquitos se posan sobre objetos colgados o se sienten atraídos por la ropa usada que emite olores humanos [23].

Para ambos géneros de mosquitos, hubo una tendencia a que los números disminuyeran por la tarde, lo que sugiere que los mosquitos se dirigían al aire libre, potencialmente buscando sitios de oviposición. Se ha descubierto que la oviposición alcanza su punto máximo entre las últimas horas de la tarde y las primeras horas de la noche [24]. Esto podría explicar por qué el número de Ae. aegypti se observó un aumento en las salas de estar por las tardes, siendo dichas habitaciones las más yuxtapuestas al exterior. Por lo tanto, es probable que sea importante tener en cuenta ese comportamiento de salida en estudios similares.

Varias de estas explicaciones de por qué los mosquitos se distribuyeron así están respaldadas por asociaciones observadas con las características ambientales de las casas. En particular, colgar la ropa a alturas intermedias se asoció con un mayor número de Ae. aegypti en entornos rurales. La ausencia de aleros y el bajo flujo de viento se asociaron con más Culex spp. en entornos urbanos, aunque la fuerza de las asociaciones observadas fue débil. Además de estas características de las casas, fue notable que el uso poco frecuente de nebulización o control de larvas se asoció con un mayor número de Culex spp. y Ae. aegypti. Si bien esto tendría sentido, la naturaleza subjetiva de la memoria sobre la frecuencia con la que se llevó a cabo el control vectorial puede generar un sesgo y, por lo tanto, debe tratarse con precaución. Identificar las características del hogar que proporcionan un entorno propicio para los mosquitos puede contribuir a los esfuerzos por implementar estrategias de tira y afloja para hacer que las casas sean menos atractivas [25]. Esto, junto con el conocimiento sobre el comportamiento de descanso con respecto a la altura y el tipo de habitación, también puede guiar la implementación física de insecticidas irritantes y repelentes espaciales [26]. Si bien el enfoque principal de este trabajo fue identificar los sitios óptimos para el uso del IRS específico, claramente el IRS no protegerá de manera útil la ropa y los baños. Sin embargo, los repelentes espaciales que utilizan piretroides volátiles, como la metoflutrina, se han mostrado recientemente muy prometedores en condiciones de campo e incluso se ha descubierto que reducen la densidad de mosquitos en interiores a niveles observados con el IRS específico [27, 28]. Estos repelentes espaciales bien pueden ser de gran valor en condiciones en las que el IRS no será eficaz o no se podrá implementar.

Al comparar el rendimiento de las trampas adhesivas de aspiración activa versus las pasivas para medir la abundancia de mosquitos, encontramos que, en términos generales, ambos métodos revelaron las mismas tendencias de comportamiento en reposo, lo que sugiere que las trampas adhesivas de bajo costo y poca mano de obra ofrecen una alternativa viable a los aspiradores, incluso si su eficiencia (mosquitos por tiempo) es menor.

Pocos han estudiado los vínculos potenciales entre los mosquitos depredadores, las interacciones de la red alimentaria y el control de los mosquitos vectores [29, 30]. Los geckos se alimentan frecuentemente de mosquitos y, por lo tanto, podrían actuar como una medida de control de vectores en las condiciones espaciales, temporales y óptimas de forraje adecuadas [16]. Sin embargo, los geckos también se alimentan de mosquitos depredadores comunes, como las arañas; por lo tanto, los geckos podrían afectar la abundancia de mosquitos tanto positiva como negativamente dependiendo de sus preferencias de alimentación [16]. Esto ha llevado a la propuesta de que los gecos podrían reducir las poblaciones de depredadores y aumentar el riesgo de epidemias de dengue [31]. Nuestro estudio identificó una asociación negativa significativa entre los geckos atrapados en la trampa adhesiva y Ae. aegypti recolectados por aspiración en entornos rurales, lo que indica un efecto protector por la presencia de más geckos. Por otra parte, Culex spp. se asociaron positivamente con los geckos. Esto podría sugerir que la depredación por parte de los gecos favoreció a Culex spp. potencialmente a través de la depredación intermedia de arañas, mientras que Ae. aegypti fue directamente afectado por la depredación del gecko. Sin embargo, estos resultados sólo se aplicaron a los entornos urbanos y requieren un estudio más detallado.

Una limitación de nuestro estudio fue que no distinguimos entre los mosquitos que descansaban sobre la ropa y los que descansaban sobre las paredes. Esto se debió a complicaciones metodológicas. Sin embargo, sería importante para las estrategias de control de vectores saber si los mosquitos se posan más en la ropa que en las paredes. Si bien es posible utilizar el IRS en las paredes, no se puede realizar si los mosquitos se posan en la ropa. Además, es poco probable que el IRS en los baños sea efectivo y se deben emplear otras estrategias en tales situaciones. Otra limitación del estudio fue la ausencia de datos meteorológicos. Sin embargo, como las aldeas fueron muestreadas secuencialmente y se tuvieron en cuenta en los análisis, es poco probable que los principales hallazgos del trabajo hayan sido alterados significativamente por la inclusión de datos meteorológicos. Además, los resultados fueron tan consistentes en todos los sitios, ya sea que usaran aspiradores o trampas adhesivas, que aunque el efecto de los cambios en la humedad, las precipitaciones y la temperatura pueden haber alterado las cifras totales, las tendencias de comportamiento permanecen. Aunque los datos se analizaron por separado por entorno urbano/rural, puede haber heterogeneidad dentro de las áreas, especialmente en las urbanas, dependiendo, por ejemplo, de los barrios ricos y pobres. No capturamos esta heterogeneidad urbana potencial. Otra limitación está en la estrategia de muestreo utilizada para la aspiración mecánica, que siempre comenzó en las alturas inferiores de las paredes y luego se movió progresivamente hacia arriba. El muestreo podría haberse diseñado mejor para comenzar a diferentes alturas en un protocolo de altura seleccionado al azar. Sin embargo, el hecho de que los mosquitos se encontraran predominantemente descansando en las alturas más bajas sugeriría que no se produjo ninguna perturbación de los mosquitos que los empujara a alturas más altas. Finalmente, las colecciones de geckos no fueron un objetivo inicial de este estudio y, por lo tanto, se beneficiarían de un estudio más específico informado por estudios previos.

Nuestro trabajo sugiere que el control de vectores mediante el uso de IRS dirigidos a paredes a alturas inferiores a 1,5 m en dormitorios y baños podría ser parte de una estrategia integrada eficaz para el control de vectores del dengue. Aunque nos centramos predominantemente en el dengue, Culex spp. son vectores de varios arbovirus en la región y, por lo tanto, nuestro trabajo proporciona una base de evidencia para comprender el control de vectores de dichos patógenos transmitidos por vectores. Finalmente, este estudio destaca la importancia del control regular de los mosquitos, que puede abordarse mediante programas educativos.

Los datos relevantes disponibles se encuentran en el archivo adicional 8 de información complementaria y en el archivo adicional 9.

ADN complementario

virus del dengue

Modelo mixto lineal generalizado

Pulverización residual en interiores

Desviación Estándar

Error estandar de la media

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